再次寻找佐助的踪影失败后，回到木叶，却惊闻自来也被佩恩杀害的噩耗。为此曾一度悲伤的他，因为伊鲁卡老师和鹿丸的鼓励，而再度重新振作起来，并协助解开自来也临终前留下的暗号；可惜的是仍然没有头绪。为了替自来也报仇，他决定接受深作大人的提议，前往自来也曾修行的妙木山，作艰苦的‘仙术’训练。训练期间，鸣人险变青蛙，幸得深作大人用术阻止，不过鸣人却整身是伤。经过一番修行，鸣人总算是基本掌握了自然力量，故深作大人建议转为不用蛤蟆油的练习，同时也给了鸣人自来也的遗作——‘百炼忍传’，之后深作在和鸣人进行融合训练时被鸣人体内的九尾妖狐排斥。 另一边，木叶村正受到佩恩的摧毁，身为五代火影的纲手，在叫回鸣人的同时也通过蛞蝓展开了对村子的救助。卡卡西与天道佩恩力战不敌，过度使用神威（为救丁次）后因查克拉使用过度后最后死去……在木叶村被佩恩毁灭的那一刻，岛仙人使用通灵之术同时将仙人鸣人和深作、蛤蟆文太、蛤蟆健和蛤蟆广召唤到木叶，鸣人巧用两个影分身补充仙术力量，使出了新术－超大玉螺旋丸、青蛙战法、可投掷至目标的‘风遁·螺旋手里剑’及‘螺旋连丸’等，先后把‘修罗道’、‘人间道’、‘畜生道’、‘地狱道’击毙。但力量始终不及‘天道’，‘天道’先后使出‘神罗天征’和“万象天引”打败鸣人并杀死深作。鸣人质问‘天道’为何要这样做，而‘天道’也向鸣人透露自己的目的……雏田为了救援鸣人而被‘天道’重伤，鸣人一怒之下爆发九尾的力量，并露出第六条尾巴，及显现出九尾的骨骼。天道的绝技‘神罗天征’及‘万象天引’对鸣人完全无效，不得不逃到村子外，暗中使出了他的隐藏绝技‘地爆天星’。 面对禁术‘地爆天星’，鸣人爆发出八条尾巴，正当鸣人要露出第九条尾巴时(把封印九尾的符咒撕掉)，四代目火影突然出现在鸣人的意识中并阻止鸣人，鸣人知道自己是四代目的儿子后，情绪激动。四代目相信鸣人一定能够守护木叶，帮鸣人把封印修复，九尾瞬间消失，鸣人变回了仙人模式，一番苦战终用螺旋丸击败天道。 鸣人找到长门真身的所在地。一番对话后长门被感动了，并相信了鸣人，用禁术救活了全村的人（包括卡卡西在内），小南带着长门和天道（弥彦）回到雨忍村。与此同时，恢复了的佐助带领“鹰”小队准备向木叶进发。疲惫的鸣人回到了木叶受到了村民的欢呼。与此同时火之国紧急会议召开，由于纲手查克拉使用过度昏迷不醒，火之国大名决定选举新的火影，最终团藏成为六代目火影。绝将佩恩战败的消息告诉了斑。
